Узловой сигнальный путь - Википедия - Nodal signaling pathway
В узловой сигнальный путь это преобразование сигнала путь важен в региональный и клеточная дифференциация в течение эмбриональное развитие.[1]
В узловой семейство белков, подмножество трансформирующий фактор роста бета (TGFβ) надсемейство, отвечает за мезоэнтодерма индукция, формирование паттерна нервной системы и определение дорсально-вентральной оси у эмбрионов позвоночных. Активация пути Nodal включает связывание узлов с активином и активин-подобными рецепторами, что приводит к фосфорилированию Smad2. P-Smad2 /Smad4 сложный перемещает в ядро взаимодействовать с факторы транскрипции Такие как FoxH1, p53 и микшер (Ксенопус микс-подобный энтодермальный регулятор). Это, в свою очередь, приведет к индукции целевых генов, таких как NODAL, Левша, антагонист узловых цербер, и другие.[2]
Активация пути Nodal вызывает транскрипцию многих генов-мишеней, включая собственные, но в то же время, микро-РНК а другие белки этому мешают положительный отзыв петля отрицательным образом в разных точках пути.[2][3] Этот баланс активации и ингибирования сигнала необходим для достижения точного местоположения, концентрации и продолжительности последующих генов-мишеней, которые играют важную роль на раннем этапе развития. В этой статье будет обобщена роль некоторых компонентов, которые положительно и отрицательно участвуют в регуляции сигнального пути. Хотя все основные компоненты передачи сигналов Nodal эволюционно законсервированы почти у всех позвоночных, регуляция каждого компонента пути иногда варьируется в зависимости от вида.
История
В узловой ген был первоначально открыт Conlon et al. ретровирусной мутацией у мышей, которая привела к выделению гена, который мешал нормальным мышам гаструляция и развитие эмбриона.[4] Дальнейшее изучение этого гена Zhou et al. показали, что узловые гены кодируют секретируемый сигнальный пептид, которого достаточно для индукции клеток мезодермы у эмбриона мыши. Это было важным открытием, поскольку многие другие факторы участвовали в формировании мезодермы у Ксенопус в то время как сложность устранения этих факторов из-за эмбриональной летальности и материнского вклада генов сохраняла возможность анализа нокаутных фенотипов неуловимой.[5] Дальнейшие исследования узловой передачи сигналов у других позвоночных, таких как Cyclops и Squint in данио доказали, что передача сигналов от узлов адекватна для индукции мезодермы у всех позвоночных.[2]
Избранные компоненты пути
Левша
Белки Lefty, расходящиеся члены TGFβ суперсемейство белков, действуют как внеклеточные антагонисты узловой передачи сигналов. Исследования экспрессии левого гомолога, антивина, у рыбок данио показывают, что левша, вероятно, действует как конкурентный ингибитор узловой передачи сигналов.[6] Сверхэкспрессия lefty приводит к фенотипу, сходному с нокаутом узлов, в то время как сверхэкспрессия рецептора активина (связанного с узлами белка) или даже внеклеточного домена рецептора может спасти фенотип. Поскольку индукция lefty зависит от экспрессии узлов, lefty действует как классический ингибитор обратной связи для передачи сигналов узлов. Подобно нодальным животным, все позвоночные имеют по крайней мере один левый ген, в то время как многие, такие как рыба данио и мышь, имеют два уникальных левых гена.
Белки DAN
Белки DAN, такие как Cerberus и Coco в Ксенопус и Cerberus-подобные у мышей также действуют как антагонисты узловой передачи сигналов. В отличие от левосторонних белков, белки DAN связываются непосредственно с внеклеточными узловыми белками и препятствуют передаче сигналов. Кроме того, не все белки DAN специфичны для передачи сигналов узлов и также блокируют костные морфогенетические белки (BMP) и, в случае Cerberus и Coco, также передача сигналов Wnt.[7] Эта активность важна для нервного развития и симметрии слева направо, как будет обсуждаться позже.
БМП
Левти и Цербер - не единственные, кто может взаимодействовать во внеклеточном пространстве с Nodal, есть биохимические доказательства того, что BMP3 и BMP7 образуют гетеродимеры с Nodal, вызывая взаимное ингибирование вовлеченных путей.[8]
Конвертации: фурин и PACE4
Узловая мРНК продуцирует незрелую белковую форму узловой который расщепляется белками, называемыми конвертазами, с целью образования зрелого узла. В субтилизин -подобно пропротеин конвертазы (SPC) Фурин (Spc1) и PACE4 (Spc4) распознают конкретную последовательность предшественника узлового белка и расщепляют его с образованием зрелого узлового лиганда.[9] И наоборот, незрелая форма Nodal все еще способна активировать этот путь.[10] Во время транспортировки узлов во внеклеточное пространство узловой корецептор захватывает узловой предшественник в липидных рафтах, и, оказавшись на поверхности клетки, Cripto взаимодействует с конвертазами и образует комплекс, который облегчает процессинг узловых клеток.[11]
EGF-CFC белки
Белки EGF-CFC представляют собой связанные с мембраной внеклеточные факторы, которые служат важным кофактором в передаче сигналов Nodal и в развитии позвоночных в целом. Это семейство кофакторов включает одноглазую булавочную головку (oep) у рыбок данио, FRL1 у рыбок данио. Ксенопус, а также Cripto и Criptic у мыши и человека. Генетические исследования oep у рыбок данио показали, что нокаут как материнских, так и зиготных ох приводит к фенотипу, сходному с фенотипом нокаута косоглазия / циклопа (узловых). Точно так же чрезмерное выражение либо узлового (косоглазие / циклоп), либо ох с нокаутом другого не обнаруживает фенотипических различий. Это свидетельство вкупе с данными о сверхэкспрессии ох не показано, что фенотип подтверждает роль EGF-CFC как важного кофактора в передаче сигналов Nodal.[12]
Dapper2
У мышей, лягушек и рыб Dapper2 является негативным регулятором мезодерма образование, действующее за счет понижающей регуляции Wnt и пути передачи сигналов TGFβ / nodal. Известно, что у рыбок данио nodal активирует экспрессию гена dapper2.[13] На поверхности клетки Dapper2 прочно связывается с активной формой рецепторы активина 1 типа и нацелен на рецептор лизосомальной деградации. Имитирует сверхэкспрессию Dapper2 узловой потеря функции корецептора, потому что узловой сигнал не может быть преобразован, и поэтому он производит меньше мезодермы. У эмбриона мыши мРНК dpr2 локализована во всем эмбрионе через 7,5 дней после зачатия (dpc), однако ее расположение изменяется на 8,5 dpc, где она наблюдается в предполагаемых сомитах и 10-dpc, нервной трубке, отическом пузырьке и кишечнике; поскольку Dapper2 и Nodal экспрессируются в одной и той же области, это указывает на то, что Dapper противодействует сигналам индукции мезодермы, происходящим от Nodal.[14] Каким-то образом уменьшение рецепторов активина могло бы привести к снижению активности различных путей TGFb.[13]
Smad
Белки Smad ответственны за передачу узловых сигналов в ядро. Связывание белков Nodal с активином или активин-подобными рецепторами серин / треонинкиназы приводит к фосфорилированию Smad2. Smad2 свяжется с Smad4 и перемещаться в ядро, тем самым стимулируя транскрипцию узловых генов-мишеней. Было показано, что еще один Smad, Smad3, могут фосфорилироваться активированными рецепторами, а также могут действовать как активатор узловых генов. Однако нокаут Smad2 у мышей приводит к нарушению образования примитивная полоса. Этого недостаточно для нокдауна всех мезоэндодермальных генов, показывая, что Smad3 имеет некоторую перекрывающуюся функцию с Smad2. Однако экспрессия этих генов повсеместна у эмбрионов Smad2 KO, тогда как у дикого типа она ограничена. Нокауты Smad3 не имеют фенотипа, показывающего, что перекрытие экспрессии с Smad2 является достаточным нормальным развитием.[15]
Молекулы, влияющие на узловую активацию через smad
Эктодермин отрицательно регулирует узловой путь, ингибируя взаимодействие Smad4 с другими Smads внутри ядра посредством моноубиквитинирования Smad4 эта модификация позволяет ему транспортироваться из цитоплазмы, где он может быть деубиквитинирован белком FAM, позволяя ему снова образовывать комплексы с другими Smads.[16][17] Другим негативным регулятором пути, взаимодействующего с Smads, является PPM1A, фосфатаза, которая действует с Phospho-Smad2 / 3, делая его неактивным.[18] Впоследствии Smad2 / 3 транспортируется за пределы ядра с помощью RanBP2.[19]
Транскрипционные факторы, контролирующие передачу сигналов
Smad2 / 3/4 может связываться с различными факторами транскрипции, такими как p53, Mixer и FoxH1, и распознавать определенные цис-регуляторные элементы, чтобы активировать экспрессию генов-мишеней Nodal в точное время и в точном месте и активировать гены, необходимые для индукции мезодермы. другие факторы транскрипции, которые конкурируют за некоторые компоненты транскрипционного аппарата за активацию генов-мишеней Nodal. Например, Tgif1 и Tgif2 являются негативными ко-регуляторами, которые конкурируют за активную форму Smad2, снижая относительную концентрацию активного Smad2 в ядре. В Ксенопуспотеря функции Tgf1 и Tgf2 вызывает повышающую регуляцию Xnr5 и Xnr6.[20] Другим примером репрессоров транскрипции у лягушки является XFDL, который связывается с p53, препятствуя взаимодействию с комплексом Smad2 / 3/4.[21]
miRNAs, контролирующие передачу сигналов
У позвоночных эволюционно консервативное семейство микроРНК miR-430/427/302 экспрессируется на ранних стадиях развития. Он играет важную роль в контроле спецификации мезодермы и энтодермы, и он делает это, регулируя уровни экспрессии белков некоторых компонентов передачи сигналов Nodal. Это семейство состоит из костистых miR-430, miR-427 амфибий и miR-302 млекопитающих. У рыб зебра miR-430 ингибирует трансляцию Sqt, Lefty1 и Lefty2, у лягушек miR-427 регулирует Xnr5, Xnr6b, LeftyA и LeftyB, однако в эмбриональных стволовых клетках человека было показано, что miR-302 отрицательно регулирует экспрессию только Lefty1 и Lefty2, но, по-видимому, не подавляют уровни экспрессии белка Nodal.[22]
Узловая передача сигналов в развитии
Индукция мезоэндодермы
Многочисленные исследования показали, что сигнал Nodal необходим для индукции большинства типов мезодермальных и энтодермальных клеток, а нокауты Squint / Cyclops у рыбок данио не вызывают развития хорды, сердца, почек или даже крови.[23] Происхождение и паттерн экспрессии узловых сигнальных белков различаются у разных видов. Передача узловых сигналов млекопитающих инициируется повсеместно в клетках эпибласта и поддерживается за счет ауторегуляторной передачи сигналов Wnt3 и ограничивается индукцией антагонистов, таких как Cerberus-like и lefty.[24] Исследования в Ксенопус обнаружили, что выражение xnr ( Ксенопус nodal) индуцируется VegT на вегетативном полюсе, а узлы распространяются на бластулу.[25] Экспрессия Xnr стабилизируется наличием β-катенина. Эта информация поднимает вопрос о том, как передача сигналов от узлов приводит к индукции как энтодермы, так и мезодермы. Ответ приходит в виде градиента узлового белка. Временные и пространственные различия в передаче сигналов узлов будут приводить к различным клеточным судьбам. С добавлением антагонистов и переменного диапазона различных узловых клеток для эмбриона может быть составлена карта судьбы клеток, включая как мезодерму, так и энтодерму.[2] Однако неясно, суммируется ли узловая передача сигналов или клетки отвечают на амплитуду сигнала.[26]
Лево-правый узор
Анатомия человека асимметрична: сердце расположено слева, а печень - справа. Лево-правая асимметрия (биология) является признаком, общим для всех позвоночных, и даже парно-симметричные органы, такие как легкие, демонстрируют асимметрию в количестве долей. Доказательства того, что передача сигналов от узлов ответственна за спецификацию слева-справа, получены из генетического анализа организмов, дефицитных по спецификации слева-справа. Эти генетические исследования привели к идентификации мутаций в компонентах узлового сигнального пути, таких как ActRIIB, Criptic и FoxH1 у мышей.[27] Эти исследования показали, что лево-правая симметрия создается в результате экспрессии узловых антагонистов на правой стороне эмбриона, которая уравновешивается за счет усиления регуляции самих узлов на другой половине эмбриона. Результатом является узловой градиент, который высок на вентральной стороне эмбриона и, благодаря действию антагонистов, снижается по градиенту к средней линии. Исследования по узловой сигнальный путь и его последующие цели, такие как PITX2 у других животных было показано, что он также может контролировать лево-правую асимметричную структуру в морской брызг, амфиокс, морской еж и моллюск родословные. [28]
Нейронный паттерн
Поскольку узловые сигналы вызывают эктодерма и мезодерма, нейроэктодерма образование требует блокирования передачи сигналов узлов, что достигается за счет экспрессии антагониста узлов, Cerberus. Роль передачи сигналов узлов вновь проявляется позже в развитии, когда передача сигналов узлов необходима для определения формирования нейрального паттерна вентральных клеток. Утрата функции Cyclops или oep у рыбок данио приводит к циклопическим эмбрионам, характеризующимся отсутствием медиальной пластинки дна и брюшной части переднего мозга.[2] Не все узелки приводят к образованию мезоэктодермы. Ксенопус nodal related 3, (Xnr3) дивергентный член суперсемейства TGFβ, индуцирует экспрессию белка Xbra. Паттерн экспрессии Xbra в корреляции с паттерном экспрессии другого нейроиндуктора, Xlim-1, приводит к формированию паттерна организатора в Ксенопус. Эта передача сигналов в сочетании с другими узловыми точками, ноггином, хордином, фоллистатином и др. Приводит к окончательному формированию паттерна центральной нервной системы позвоночных.[29]
Рекомендации
- ^ Шен М.М. (март 2007 г.). «Узловая сигнализация: роли в развитии и регуляция». Разработка. 134 (6): 1023–34. Дои:10.1242 / dev.000166. PMID 17287255.
- ^ а б c d е Шир А.Ф. (2003). «Узловая передача сигналов в развитии позвоночных». Анну. Rev. Cell Dev. Биол. 19: 589–621. Дои:10.1146 / annurev.cellbio.19.041603.094522. PMID 14570583.
- ^ Шир А.Ф. (ноябрь 2009 г.). «Узловые морфогены». Холодная весна Харб Perspect Biol. 1 (5): a003459. Дои:10.1101 / cshperspect.a003459. ЧВК 2773646. PMID 20066122.
- ^ Конлон Флорида, Барт К.С., Робертсон Э.Дж. (апрель 1991 г.). «Новая летальная эмбриональная мутация, индуцированная ретровирусами у мышей: оценка судьбы эмбриональных стволовых клеток, гомозиготных по интеграции провируса 413.d». Разработка. 111 (4): 969–81. PMID 1879365.
- ^ Чжоу X, Сасаки Х., Лоу Л., Хоган Б.Л., Куен М.Р. (февраль 1993 г.). «Nodal представляет собой новый ген, подобный TGF-бета, экспрессируемый в лимфатическом узле мыши во время гаструляции». Природа. 361 (6412): 543–7. Bibcode:1993Натура.361..543Z. Дои:10.1038 / 361543a0. PMID 8429908. S2CID 4318909.
- ^ Thisse C, Thisse B (январь 1999 г.). «Антивин, новый и дивергентный член суперсемейства TGFbeta, отрицательно регулирует индукцию мезодермы». Разработка. 126 (2): 229–40. PMID 9847237.
- ^ Piccolo S, Agius E, Leyns L, Bhattacharyya S, Grunz H, Bouwmeester T, De Robertis EM (февраль 1999 г.). «Головной индуктор Cerberus является многофункциональным антагонистом сигналов Nodal, BMP и Wnt». Природа. 397 (6721): 707–10. Bibcode:1999Натура.397..707P. Дои:10.1038/17820. ЧВК 2323273. PMID 10067895.
- ^ Йео С., Уитмен М. (май 2001 г.). «Узловые сигналы Smads через Cripto-зависимые и Cripto-независимые механизмы». Мол. Клетка. 7 (5): 949–57. Дои:10.1016 / S1097-2765 (01) 00249-0. PMID 11389842.
- ^ Бек С., Ле Гуд Дж. А., Гусман М., Бен Хаим Н., Рой К., Берманн Ф., Констам Д. Б. (декабрь 2002 г.). «Внеэмбриональные протеазы регулируют передачу сигналов Nodal во время гаструляции». Nat. Cell Biol. 4 (12): 981–5. Дои:10.1038 / ncb890. PMID 12447384. S2CID 12078090.
- ^ Бен-Хаим Н., Лу С., Гусман-Айала М., Пескаторе Л., Меснард Д., Бишофбергер М., Наеф Ф., Робертсон Э. Дж., Констам Д. Б. (сентябрь 2006 г.). «Нодальный предшественник, действующий через рецепторы активина, индуцирует мезодерму, поддерживая источник ее конвертаз и BMP4». Dev. Клетка. 11 (3): 313–23. Дои:10.1016 / j.devcel.2006.07.005. PMID 16950123.
- ^ Бланше М.Х., Ле Гуд Дж. А., Меснар Д., Оршот В., Бафласт С., Минчиотти Г., Клумперман Дж., Констам Д. Б. (октябрь 2008 г.). «Cripto набирает Furin и PACE4 и контролирует Nodal-трафик во время протеолитического созревания». EMBO J. 27 (19): 2580–91. Дои:10.1038 / emboj.2008.174. ЧВК 2567404. PMID 18772886.
- ^ Шен М.М., Шир А.Ф. (июль 2000 г.). «Семейство генов EGF-CFC в развитии позвоночных». Тенденции Genet. 16 (7): 303–9. Дои:10.1016 / S0168-9525 (00) 02006-0. PMID 10858660.
- ^ а б Чен Ю.Г. (январь 2009 г.). «Эндоцитарная регуляция передачи сигналов TGF-бета». Cell Res. 19 (1): 58–70. Дои:10.1038 / кр.2008.315. PMID 19050695.
- ^ Су И, Чжан Л., Гао Х, Мэн Ф, Вэнь Дж, Чжоу Х, Мэн А., Чен Ю. Г. (март 2007 г.). «Эволюционно консервативная активность Dapper2 в противодействии передаче сигналов TGF-бета». FASEB J. 21 (3): 682–90. Дои:10.1096 / fj.06-6246com. PMID 17197390. S2CID 86415243.
- ^ Whitman M (ноябрь 2001 г.). «Узловая передача сигналов в эмбрионах ранних позвоночных: темы и вариации». Dev. Клетка. 1 (5): 605–17. Дои:10.1016 / S1534-5807 (01) 00076-4. PMID 11709181.
- ^ Dupont S, Zacchigna L, Cordenonsi M, Soligo S, Adorno M, Rugge M, Piccolo S (апрель 2005 г.). «Спецификация зародышевого слоя и контроль роста клеток с помощью эктодермина, убиквитинлигазы Smad4». Клетка. 121 (1): 87–99. Дои:10.1016 / j.cell.2005.01.033. PMID 15820681. S2CID 16628152.
- ^ Dupont S, Mamidi A, Cordenonsi M, Montagner M, Zacchigna L, Adorno M, Martello G, Stinchfield MJ, Soligo S, Morsut L, Inui M, Moro S, Modena N, Argenton F, Newfeld SJ, Piccolo S (январь 2009 г.) ). «FAM / USP9x, деубиквитинирующий фермент, необходимый для передачи сигналов TGFbeta, контролирует моноубиквитинирование Smad4». Клетка. 136 (1): 123–35. Дои:10.1016 / j.cell.2008.10.051. PMID 19135894. S2CID 16458957.
- ^ Лин X, Дуан X, Лян YY, Су Y, Wrighton KH, Long J, Hu M, Davis CM, Wang J, Brunicardi FC, Shi Y, Chen YG, Meng A, Feng XH (июнь 2006 г.). «PPM1A действует как фосфатаза Smad для прекращения передачи сигнала TGFbeta». Клетка. 125 (5): 915–28. Дои:10.1016 / j.cell.2006.03.044. ЧВК 6309366. PMID 16751101.
- ^ Дай Ф, Линь Х, Чанг С., Фэн ХХ (март 2009 г.). «Ядерный экспорт Smad2 и Smad3 с помощью RanBP3 способствует прекращению передачи сигналов TGF-beta». Dev. Клетка. 16 (3): 345–57. Дои:10.1016 / j.devcel.2009.01.022. ЧВК 2676691. PMID 19289081.
- ^ Пауэрс С.Е., Танигучи К., Йен В., Мелхуиш Т.А., Шен Дж., Уолш Калифорния, Сазерленд А.Э., Уоттон Д. (январь 2010 г.). «Tgif1 и Tgif2 регулируют передачу сигналов Nodal и необходимы для гаструляции». Разработка. 137 (2): 249–59. Дои:10.1242 / dev.040782. ЧВК 2799159. PMID 20040491.
- ^ Сасай Н., Якура Р., Камия Д., Накадзава И., Сасай И. (май 2008 г.). «Эктодермальный фактор ограничивает дифференцировку мезодермы, ингибируя р53». Клетка. 133 (5): 878–90. Дои:10.1016 / j.cell.2008.03.035. PMID 18510931. S2CID 16711420.
- ^ Rosa A, Spagnoli FM, Brivanlou AH (апрель 2009 г.). «Семейство miR-430/427/302 контролирует спецификацию судьбы мезендодермы посредством видоспецифичного отбора мишеней». Dev. Клетка. 16 (4): 517–27. Дои:10.1016 / j.devcel.2009.02.007. PMID 19386261.
- ^ Грицман К., Талбот В.С., Шир А.Ф. (март 2000 г.). «Узловые сигнальные паттерны организатор». Разработка. 127 (5): 921–32. PMID 10662632.
- ^ Бреннан Дж., Лу СС, Норрис Д.П., Родригес Т.А., Беддингтон Р.С., Робертсон Э.Дж. (июнь 2001 г.). «Узловая передача сигналов в паттернах эпибласта ранних эмбрионов мыши». Природа. 411 (6840): 965–9. Bibcode:2001Натура.411..965Б. Дои:10.1038/35082103. PMID 11418863. S2CID 4402639.
- ^ Кофрон М., Демель Т., Ксантос Дж., Лор Дж., Сан Б., Сиве Х, Осада С., Райт С., Уайли С., Хисман Дж. (Декабрь 1999 г.). «Индукция мезодермы у Xenopus - это зиготическое событие, регулируемое материнским VegT через факторы роста TGFbeta». Разработка. 126 (24): 5759–70. PMID 10572051.
- ^ Green J (декабрь 2002 г.). «Градиенты морфогенов, позиционная информация и Xenopus: взаимодействие теории и эксперимента». Dev. Dyn. 225 (4): 392–408. Дои:10.1002 / dvdy.10170. PMID 12454918. S2CID 6480950.
- ^ Бурдин Р.Д., Шир А.Ф. (апрель 2000 г.). «Сохраненные и дивергентные механизмы в формировании левой-правой оси». Genes Dev. 14 (7): 763–76. PMID 10766733.
- ^ Намигаи, Э; Кенни Нью-Джерси; Шимельд С.М. (2014). «Прямо по дереву жизни: эволюция лево-правой асимметрии в Bilateria». Бытие. 52 (6): 458–470. Дои:10.1002 / dvg.22748. PMID 24510729. S2CID 24995729.
- ^ Тайра М., Сен-Жаннет Дж. П., Давид И.Б. (февраль 1997 г.). «Роль генов Xlim-1 и Xbra в формировании переднезаднего паттерна нервной ткани организатором головы и туловища». Proc. Natl. Акад. Sci. СОЕДИНЕННЫЕ ШТАТЫ АМЕРИКИ. 94 (3): 895–900. Bibcode:1997PNAS ... 94..895T. Дои:10.1073 / пнас.94.3.895. ЧВК 19610. PMID 9023353.
дальнейшее чтение
- Бейкер К., Хольцман Н.Г., Бурдин Р.Д. (сентябрь 2008 г.). «Прямые и косвенные роли для передачи сигналов Nodal в двухосных преобразованиях во время асимметричного морфогенеза сердца рыбок данио». Proc. Natl. Акад. Sci. СОЕДИНЕННЫЕ ШТАТЫ АМЕРИКИ. 105 (37): 13924–9. Bibcode:2008PNAS..10513924B. Дои:10.1073 / pnas.0802159105. ЧВК 2544555. PMID 18784369.
- Chea HK, резюме Райта, Swalla BJ (октябрь 2005 г.). «Узловая передача сигналов и эволюция гаструляции дейтеростома». Dev. Dyn. 234 (2): 269–78. Дои:10.1002 / dvdy.20549. PMID 16127715. S2CID 24982316.
- Чен Ю., Шир А.Ф. (май 2001 г.). «У рыбок данио Nodal signal Squint функционирует как морфоген». Природа. 411 (6837): 607–10. Bibcode:2001Натура.411..607C. Дои:10.1038/35079121. PMID 11385578. S2CID 4325920.
- Дуган С.Т., Варга Р.М., Кейн Д.А., Шир А.Ф., Талбот В.С. (май 2003 г.). «Роль узловых генов косоглазия и циклопа рыбок данио в формировании паттерна мезендодермы». Разработка. 130 (9): 1837–51. Дои:10.1242 / dev.00400. PMID 12642489.
- Luxardi G, Marchal L, Thomé V, Kodjabachian L (февраль 2010 г.). «Определенные лиганды Xenopus Nodal последовательно индуцируют мезэндодерму и контролируют движения гаструляции параллельно пути Wnt / PCP». Разработка. 137 (3): 417–26. Дои:10.1242 / dev.039735. PMID 20056679.