Эволюция змеиного яда - Evolution of snake venom

Ядовитый гремучая змея Crotalus oreganus ест свою добычу, которую он использует свой яд, чтобы подчинить
Часть серии по
Эволюционная биология
Зяблики Дарвина, автор Gould.jpg

Яд у змей и немного ящерицы это форма слюна который был изменен в яд по его эволюционной истории.[1] В змеи, яд эволюционировал, чтобы убивать или подчинять добычу, а также выполнять другие функции, связанные с питанием.[2] Считается, что эволюция яда является причиной огромного распространения змей по всему миру.[3][4][5]

История эволюции змеиного яда является предметом споров. До 2014 года распространено мнение, что яд зародился среди всех Токсикофера примерно 170 миллионов лет назад, а затем они распространились на широкий спектр ядов, наблюдаемых сегодня.[6] Согласно этой гипотезе, исходный яд токсикоферана представлял собой очень простой набор белков, собранных в паре желез. Впоследствии этот набор белков разнообразный в различных линиях токсикоферан, включая Serpentes, Anguimorpha, и Игуания. Некоторые змеиные линии впоследствии утратили способность производить яд, часто из-за изменения диеты.[7][8]

Гипотеза единственного происхождения предполагает, что механизм эволюции в большинстве случаев был дупликация гена с последующим естественный отбор за адаптивные черты.[9] Некоторые из различных адаптаций, вызванных этим процессом, включают яд, более токсичный для конкретной добычи в нескольких линиях происхождения,[10][11][12] белки, которые предварительно переваривают добычу,[13] и способ выследить добычу после укуса.[14] Эти различные адаптации яда также привели к серьезным спорам по поводу определения яда и ядовитых змей.[15] Идея о том, что яд имеет единственное эволюционное происхождение, была поставлена ​​под сомнение исследованием 2015 года, в ходе которого было обнаружено, что белки яда имеют гомологи во многих других тканях в Бирманский питон.[16] Таким образом, исследование показало, что яд эволюционировал независимо от ряда змей.

Эволюционная история

Считается, что происхождение яда послужило катализатором быстрого разнообразия змей в Кайнозойский период,[17] особенно для Colubridae и их колонизация Америка.[4] Ученые предполагают, что причиной такого огромного распространения стал переход от механического к биохимическому методу подчинения добычи.[18][19] Яды змей атакуют биологические пути и процессы, на которые также нацелены яды других таксонов; например, кальциевый канал блокаторы были обнаружены у змей, пауков и конусные улитки, таким образом предполагая, что яд проявляет конвергентная эволюция.[20]

Гипотеза токсикоферы

До использования секвенирование генов создавать филогенетические деревья стали практическими, филогении создавались на основе морфология ch традиционные филогении предполагают, что яд возник в нескольких ветвях среди Squamata примерно 100 миллионов лет назад.[6] Более поздние исследования с использованием последовательностей ядерных генов обнаружили присутствие подобных белков яда у нескольких ящериц в кладе, которая была названа "Токсикофера ".[6] Это привело к теории, что яд возник только один раз в пределах всей линии, примерно 170 миллионов лет назад. Этот яд предков состоял из очень простого набора белков, собранных в пару желез.[6] Затем яды разных родов диверсифицировались и развивались независимо, вместе с их средствами введения яда в добычу.[6] Эта диверсификация включала независимую эволюцию доставки яда передними клыками от древней системы доставки яда задними клыками.[21] Гипотеза единственного происхождения также предполагает, что ядовитые системы впоследствии атрофировались или были полностью потеряны независимо в нескольких линиях. Американские «крысиные змеи», такие как Pantherophis guttatus, потеряли свой яд после эволюции сужение как средство поимки добычи. Независимая эволюция перетяжки у рыбоядных водных видов Акрохорд также увидел деградацию системы яда. Две независимые линии, наземная и морская, перешедшие на яичный рацион, также обладают остатками атрофированной системы яда.[15]

Гипотеза независимого происхождения

Мнение о том, что яд появился только однажды, недавно было поставлено под сомнение. Исследование, проведенное в 2014 году, показало, что гомологи 16 ядовитых белков, которые использовались для подтверждения гипотезы единственного происхождения, все экспрессируются на высоких уровнях в ряде тканей тела.[22] Таким образом, авторы предположили, что предыдущие исследования, в ходе которых было обнаружено, что белки яда сохраняются в предполагаемой линии Toxicoferan, могли неверно истолковать присутствие более общих генов «домашнего хозяйства» в этой линии в результате отбора образцов только определенных тканей в пределах рептилий. тела. Поэтому авторы предположили, что вместо того, чтобы эволюционировать только один раз в наследственной рептилии, змеиный яд эволюционировал независимо в нескольких линиях.[22] Исследование 2015 года показало, что гомологи так называемых «токсичных» генов присутствовали во многих тканях неядовитой змеи, Бирманский питон. Кастое заявил, что команда обнаружила гомологи генов яда во многих тканях за пределами ротовых желез, где можно было ожидать гены яда. Это продемонстрировало слабые стороны только анализа транскриптомы (Общая информационная РНК в камере).[16] Команда предположила, что питоны представляли собой период в эволюции змей до появления крупного яда. Исследователи также обнаружили, что распространение семейств генов яда происходило в основном в очень ядовитых Ценофидиевые змеи (также называемые «колуброидные змеи»), таким образом предполагая, что большая часть эволюции яда произошла после того, как эта линия отделилась от других змей.[16]

Механизмы эволюции

Фосфолипаза А2, фермент содержится в нормальных тканях, адаптированных к ядам некоторых змей. Изображенный здесь пример находится в пчелиные укусы.

Считается, что основным механизмом разнообразия яда является дупликация гена кодирование других тканей с последующей их экспрессией в ядовитых железах. Затем белки в результате естественного отбора превратились в различные белки яда. Этот процесс, известный как модель рождения и смерти, ответственен за несколько событий набора белка в змеином яде.[23] Эти дупликации произошли в различных типах тканей с рядом наследственных функций. Известные примеры включают 3FTx, исконно нейротрансмиттер в головном мозге, который превратился в нейротоксин, связывающий и блокирующий рецепторы ацетилхолина. Другой пример фосфолипаза А2 (PLA2) тип IIA, наследственно связанный с воспалительные процессы в нормальной ткани, которая превратилась в яд, способный вызвать липаза активность и разрушение тканей.[17] В частности, изменение функции PLA2 хорошо задокументировано; есть свидетельства нескольких отдельных случаев дупликации генов, часто связанных с происхождением новых видов змей.[24] Неаллельная гомологичная рекомбинация индуцированные инвазией транспозонов (или рекомбинацией между последовательностями ДНК, которые похожи, но не аллели ) был предложен как механизм дупликации генов PLA2 у гремучих змей, как объяснение его быстрой эволюции.[25] Эти ядовитые белки также иногда рекрутируются обратно в гены тканей.[26] События набора белка произошли в разные моменты эволюционной истории змей. Например, семейство белков 3FTX отсутствует в линии гадюки, что позволяет предположить, что она была задействована в змеином яде после того, как змеи-гадюки ответвились от оставшихся колуброид.[27] Считается, что PLA2 рекрутировался по крайней мере два разных раза в змеиный яд, один раз в элапидах и один раз в гадюках, демонстрируя конвергентную эволюцию этого белка в токсин.[28][29] Исследование 2019 года показало, что дупликация генов могла позволить различным токсинам развиваться независимо, что позволило змеям экспериментировать со своими профилями яда и исследовать новые и эффективные составы яда.[30] Это было предложено как один из способов, которыми змеи разнообразили состав своего яда на протяжении миллионов лет эволюции.[30]

Токсикофера  [A]
 

Игуания Марки Германии (Берлин) 1977, Cyclura cornuta.jpg

 
[B]
 

Anguimorpha [C] Зоология Египта (1898) (Varanus griseus) .png

 
Змеи
 

Сколекофидии Typhlops vermicularis3 white background.jpg

 
 
 

Booidea inc. Pythonidae [–] Питон natalensis Smith 1840 white background.jpg

 
Caenophidia
 

Акрохордовые

 
 
 

Xenodermatidae

 
Colubroida
 

Pareatidae

 
[D]
[E]

Гадюки Наши рептилии и батрахиане; простой и легкий отчет о ящерицах, змеях, тритонах, жабах, лягушках и черепахах, обитающих в Великобритании (1893 г.) (Vipera berus) .jpg

 
[F]
 

Гомалопсиды

 
 
 

ColubridaeXenochrophis piscator 1 Hardwicke white background.jpg

 
 
 

Лампрофииды [–]

 
 

Elapidae Bilder-Atlas zur wissenschaftlich-populären Naturgeschichte der Wirbelthiere (Naja naja) .jpg

 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Кладограмма, адаптированная из Fry et al. (2012), показывающий подмножество предполагаемых событий рекрутирования белка на основе модели эволюции яда «одного происхождения» или «токсикоферана». [A]: кротамин и цистатин. [B]: 12 семейств токсинов, включая CRiSP и факторы роста нервов. [C]: 2 семейства токсинов, включая PLA2 типа III. [D]: 13 семейств токсинов, включая 3FTx и металлопротеиназа. [E]: 2 семейства токсинов, включая PLA2 типа IIA. [F]: 2 семейства токсинов, включая PLA2 типа IB.[31] [-]: потеря яда.

Были споры о том, происходили ли события первоначальной дупликации гена в слюнной железе или в самих тканях тела. Преобладающей идеей в течение многих лет является описанная выше модель рождения и смерти, в которой гены в других тканях тела дублируются, а затем рекрутируются в ядовитую железу перед естественным отбором на токсичность.[32] Однако в 2014 году была предложена новая модель, в которой гены слюнных белков дублируются, а затем ограничиваются ядовитой железой.[1] Эта модель опровергает гипотезу рекрутирования и ссылается на гомологию между некоторыми генами яда и тела как несвязанными линейным образом, описанным в традиционной модели рождения и смерти.[1]

Дублирование генов - не единственный способ сделать яд более разнообразным. Были случаи, когда новые белки яда генерировались альтернативное сращивание. В Elapid змея Bungarus fasciatus, например, обладает геном, который альтернативно сплайсирован с получением как компонента яда, так и физиологического белка.[26] Дальнейшая диверсификация могла произойти из-за утраты генов определенных компонентов яда. Например, предок гремучей змеи, как полагают, имел гены PLA2 для гетеродимерного нейротоксина, обнаруженного в настоящее время у Crotalus scutulatus, но эти гены отсутствуют в современных не нейротоксических Crotalus разновидность; гены PLA2 для миотоксина Lys49, предположительно существующего у общего предка гремучих змей, также несколько раз терялись в недавних линиях связи с современными видами. [25] Потеря домена также вовлечена в неофункционализацию яда. Исследование эволюционной истории генов яда гадюки SVMP выявило неоднократные случаи потери домена в сочетании со значительным положительным отбором в большинстве филогенетических ветвей, где, как предполагалось, произошла потеря домена.[33] Различные события набора привели к тому, что змеиный яд превратился в очень сложную смесь белков. Яд гремучей змеи, например, включает около 40 различных белков из разных семейств белков,[34] и другие змеиные яды содержат более 100 различных белков.[18] Было показано, что состав этой смеси варьируется географически и связан с видами добычи, доступными в определенном регионе.[12] Змеиный яд обычно эволюционировал очень быстро, причем изменения в яде происходили быстрее, чем в остальном организме.[35]

Давление отбора

Некоторые традиционные гипотезы эволюции змеиного яда подтверждают идею о том, что большинство змей вводят в жертву гораздо больше яда, чем требуется для их убийства; таким образом, состав яда не подлежит естественному отбору. Это известно как гипотеза «излишка».[36] Однако недавние исследования молекулярной истории змеиного яда опровергли это, вместо этого обнаружив доказательства быстрой адаптивной эволюции во многих различных кладах, включая ковровых гадюк, Echis,[37] наземные гремучие змеи, Sistrurus,[34] и Малайская гадюка,[38] а также в целом в диверсификации белков PLA2.[24] Существуют филогенетические свидетельства положительного отбора и быстрых темпов увеличения и уменьшения генов ядовитых генов. Sistrurus таксоны питаются разной добычей.[39] Несколько исследований обнаружили доказательства того, что яд и устойчивость к яду у видов-жертв эволюционировали в коэволюционная гонка вооружений.[36] Например, древесные крысы рода Неотома обладают высокой степенью устойчивости к яду гремучих змей, что позволяет предположить, что крысы эволюционировали в ответ на яд змеи, таким образом возобновляя давление отбора на змей.[34] Устойчивость к ядам симпатрических видов хищных змей обнаружена у угрей, [40] суслики, [41] скальные белки, [42] и восточные серые белки. [43] Все эти исследования предполагали коэволюционную гонку вооружений между добычей и хищником, указывая на еще одно потенциальное давление отбора на змеиный яд с целью увеличения или введения новшеств токсичности. Считается, что давление отбора на змеиный яд заключается в отборе функционального разнообразия белков яда как внутри одного вида, так и между видами.[44] Гены, кодирующие белки яда у некоторых родов змей, имеют долю синонимичные мутации это ниже, чем можно было бы ожидать, если бы яд развивался через нейтральные эволюционные процессы; однако частота несинонимичных мутаций во многих случаях была выше, что указывает на направленный отбор. [24] Кроме того, змеиный яд является метаболически затратным для производства змеи, что, по мнению ученых, является дополнительным доказательством того, что на змеиный яд существует давление отбора (в данном случае для минимизации необходимого объема яда).[36] Использование модельные организмы, а не естественная добыча змей, для изучения токсичности добычи была предложена в качестве причины, по которой гипотеза «избыточного убийства» могла быть переоценена.[45] Однако род змеевиков Агкистродон было признано исключением из этого; состав яда в Агкистродон было обнаружено, что они связаны с положением вида в филогении, что позволяет предположить, что эти яды эволюционировали в основном посредством нейтральных процессов (мутация и генетический дрейф ), и что давление отбора на различные змеиные яды может сильно различаться.[46]

Помимо диеты, существуют и другие возможные факторы давления на состав змеиного яда. Исследование 2019 года показало, что большая масса тела и меньшие экологические места обитания коррелируют с повышенным выходом яда.[47] Другое исследование показало, что погода и температура имеют более сильную корреляцию со змеиным ядом, чем диеты или типы добычи.[48]

Функциональные адаптации

Мангровая змея Бойга дендрофила, яд которого токсичен для птиц.

Змеи используют свой яд, чтобы убить или подчинить добычу, а также для других функций, связанных с питанием, таких как пищеварение. Текущая научная теория предполагает, что змеиный яд не используется для защиты или конкуренции между представителями одного и того же вида, в отличие от других таксонов. Таким образом, адаптивная эволюция змеиного яда привела к нескольким адаптациям в отношении этих связанных с питанием функций, которые увеличивают физическую форму змей, которые их переносят.[49][36][12]

Токсичность яда, специфичного для жертвы

Echis carinatus, один из многих видов широко распространенного рода Echis. Токсичность Echis Было обнаружено, что яд скорпионов зависит от доли членистоногих в питании змеи.

Яд, который токсичен только для определенного таксона или сильно токсичен только для определенного таксона, был обнаружен у ряда змей, что позволяет предположить, что эти яды эволюционировали в результате естественного отбора, чтобы подчинить себе предпочтительные виды добычи. Примеры этого явления были обнаружены у мангровой змеи. Бойга дендрофила яд, который особенно токсичен для птиц,[45] а также в родах Echis и Sistrurus, и у морских змей. Уникальный случай изучен в Spilotes sulphureus который имеет бимодальную структуру яда, который может напрямую поражать млекопитающих и рептилий.[50]Однако, хотя несколько змей обладают ядом, который является высокотоксичным для предпочитаемых ими видов добычи, обратная корреляция не всегда верна: яды нескольких змей токсичны для таксонов, которые они не потребляют в больших количествах. Например, яд большинства змей очень токсичен для ящериц, хотя доля добычи ящерицы варьируется в зависимости от вида змей. Это привело исследователей к предположению, что токсичность для определенного таксона почти не зависит от токсичности для другого отдаленно родственного таксона.[34]

Hydrophis cyanocinctus, член клады, обладающий значительно упрощенным ядом, который развился в ответ на рыбную диету.

Натуральные диеты змей широко распространены. гадюка род Echis очень разнообразны и включают членистоногие, Такие как скорпионы, а также позвоночные. Разные Echis виды потребляют разное количество членистоногих в своем рационе.[51] В исследовании, проведенном в 2009 году, скорпионам вводили яд различных Echis видов, и обнаружили высокую корреляцию между долей членистоногих, которых змеи потребляли в естественной среде обитания, и токсичностью их яда для скорпионов.[37] Исследователи также обнаружили доказательства того, что эволюция яда, более токсичного для членистоногих, была связана с увеличением доли членистоногих в рационе змей, и что диета и яд могли развиться в результате процесса эволюции. коэволюция. Филогенез рода, построенный с использованием митохондриальная ДНК показали, что один случай изменения состава яда у видов, являющихся предками всех Echis змеи коррелировали с переходом на диету на основе членистоногих, тогда как другой сдвиг в более позднем происхождении коррелировал с переходом на диету из позвоночные.[52] Несмотря на более высокую токсичность яда видов, потребляющих членистоногих, не было обнаружено, что он выводит из строя или убивает добычу быстрее, чем у видов с меньшим количеством членистоногих в рационе. Таким образом, считается, что яд эволюционировал, чтобы минимизировать требуемый объем, поскольку производство яда сопряжено со значительными метаболическими затратами, что обеспечивает улучшение физической формы.[52] Этот образец также встречается в других линиях передачи.[53] Аналогичные результаты были получены в исследовании 2012 года, которое показало, что яд членистоногих, поедающих Echis вид был более токсичным для саранчи, чем виды, питающиеся позвоночными.[54]

Исследование яда четырех в 2009 году Sistrurus Виды гадюки обнаружили значительные различия в токсичности для мышей.[34] Это изменение было связано с долей мелких млекопитающих в рационе этих видов.[34] Идея, что Sistrurus яд эволюционировал, чтобы приспособиться к диете, основанной на млекопитающих, что подтверждается филогенетическим анализом. Исследователи предположили, что причиной разницы в токсичности была разница в физиологии мышц у различных животных-жертв.[34] Две линии истощенный змеи, обычные морские змеи и Laticauda морских кратов, независимо колонизировали морскую среду и перешли на очень простую диету, основанную на костистые кости, или рыба с луговыми плавниками.[12] Исследование 2005 года показало, что обе эти линии имеют гораздо более простой набор белков яда, чем их наземные родственники на Австралийский континент, которые имеют более разнообразную и сложную диету.[12] Эти результаты были подтверждены исследованием 2012 года, в котором сравнивались яды Toxicocalamus длинная мышца, наземный вид, и Hydrophis cyanocinctus, морской вид, входящий в подсемейство Hydrophiinae (которое также входит в семейство Elapid). Несмотря на то, что они были тесно связаны друг с другом, морские виды имели значительно более простой набор белков яда.[11] Яд морских змей, тем не менее, является одним из самых токсичных известных ядов. Утверждалось, что, поскольку морские змеи обычно неспособны предотвратить побег укушенной добычи, их яды эволюционировали и начали действовать очень быстро.[55]

Предварительное переваривание добычи

Яд степной гремучей змеи, Crotalus viridis (слева) включает металлопротеиназы (пример справа), которые помогают переваривать добычу до того, как ее съест змея.

Различные подвиды рода гремучих змей Crotalus, производят яды, которые выполняют две конфликтующие функции. Яд обездвиживает добычу после укуса, а также помогает пищеварению, разрушая ткани до того, как змея съест свою добычу.[13] Как и другие члены семьи Гадюки, яды Crotalus нарушить гомеостатические процессы хищных животных. Тем не менее, существует большое разнообразие составов ядов среди видов Crotalus. Исследование 2010 года обнаружило 100-кратную разницу в количестве металлопротеиназа активность среди различных змей, с Crotalus cerberus имеющий наибольшую активность и Crotalus oreganus concolor имея самый низкий. Также наблюдалось 15-кратное изменение уровня протеазной активности, причем C. o. concolor и C. cerberus с самой высокой и самой низкой активностью соответственно.[13]

Причины активности металлопротеиназы кровоизлияние и некроз после укуса змеи, процесс, который помогает пищеварению. С другой стороны, активность протеаз нарушает тромбоцит и мышечная функция и повреждения клеточные мембраны, и, таким образом, способствует быстрой смерти животного-жертвы.[13] Исследование показало, что яды Crotalus попали в две категории; те, которые благоприятствуют металлопротеиназам (Тип I), и те, которые поддерживают протеазы (Тип II). В исследовании говорится, что эти функции по существу исключают друг друга; Яды были выбраны на основе их токсичности или смягчающего эффекта. Исследователи также выдвинули гипотезу, что причина этой дихотомии заключалась в том, что яд с высоким содержанием нейротоксичность, такие как яд типа II, быстро убивает животное, предотвращая переваривание ткани относительно медленно действующей металлопротеиназой.[13]

Отслеживание укушенной добычи

Западная гремучая змея, Crotalus atrox (слева), яд которого содержит дезинтегрины (справа), которые позволяют отслеживать укушенную добычу

Другой пример адаптивной функции, отличной от иммобилизации добычи, - это роль гадюка яд, позволяющий змее выслеживать укушенное ею животное - процесс, известный как «перемещение добычи». Эта важная адаптация позволила гремучим змеям развить механизм укуса с ударом и высвобождением, который принес огромную пользу змеям, сведя к минимуму контакт с потенциально опасными жертвами.[14] Однако эта адаптация требует, чтобы змея выследила укушенное животное, чтобы съесть его, в среде, полной других животных того же вида. Исследование 2013 года показало, что западные гремучие змеи (Crotalus atrox ) более активно реагировали на туши мышей, которым вводили неочищенный яд гремучей змеи. Когда различные компоненты яда были отделены, змеи ответили на введение мышам двух видов дезинтегрины. Исследование пришло к выводу, что эти дезинтегриновые белки были ответственны за то, что позволяли змеям отслеживать свою добычу, изменяя запах укушенного животного.[14]

Атрофия на основе диеты

Переход на диету, состоящую из яиц, привел к атрофии ядовитой системы у обычного яйцевода. Скабра Dasypeltis

Согласно гипотезе о едином эволюционном происхождении змеиного яда, яд ряда змей впоследствии атрофировался.[6] Доказательства такой атрофии были обнаружены у нескольких змей.[15] Исследование 2005 года на мраморной морской змее, Aipysurus eydouxii обнаружил, что ген трехпалый белок обнаруженный в яде подвергся удалению двух нуклеотидные основания что сделало яд в 50-100 раз менее токсичным, чем был ранее. Это изменение коррелировало с переходом от рыбной диеты к диете, почти полностью состоящей из рыбных яиц, что позволяет предположить, что адаптация к яичной диете устранила давление отбора необходим для поддержания высокотоксичного яда, позволяя генам яда накапливать вредные мутации.[12][56] Подобная деградация яда после перехода на яичную диету была обнаружена у обыкновенного поедателя яиц. Скабра Dasypeltis, чья диета полностью состоит из птичьих яиц, а это значит, что змеи не использовали ее яд. Это заставило биологов предположить, что если яд не используется каким-либо видом, он быстро теряется.[57]

Атрофия яда также произошла после эволюции сужение как метод поимки добычи, не требующий яда. Предполагается, что перетяжка возникла независимо в нескольких линиях.[15] Североамериканские «крысиные змеи», такие как кукурузная змея Pantherophis guttatus используют сужение, чтобы поймать и убить свою добычу грызунов, и не обладают функциональным ядом. Похожий процесс произошел в линии африканских колубридов. Лампрофииды, Такие как Pseudaspis cana, а также в роду Акрохорд.[15]

Примечания и ссылки

Рекомендации

  1. ^ а б c Hargreaves et al. (а) 2014 г..
  2. ^ Casewell et al. 2013 С. 218-220.
  3. ^ Фрай и др. 2012 г. С. 441-442.
  4. ^ а б Wuster et al. 2008 г..
  5. ^ Lomonte et al. (а) 2014 г., п. 326.
  6. ^ а б c d е ж Фрай и др. 2012 г. С. 434-436.
  7. ^ Фрай и др. 2012 г. С. 424-436.
  8. ^ Casewell et al. 2013, стр. 224-227.
  9. ^ Casewell et al. 2013, стр. 222-223.
  10. ^ Barlow et al. 2009 г., стр. 2447-2448.
  11. ^ а б Calvete et al. 2012 г., стр. 4094-4098.
  12. ^ а б c d е ж Ли и др. 2005 г..
  13. ^ а б c d е Макесси 2010.
  14. ^ а б c Saviola et al. 2013.
  15. ^ а б c d е Фрай и др. 2012 г., п. 443.
  16. ^ а б c Рейес-Веласко и др. 2015 г..
  17. ^ а б Фрай и др. 2012 г..
  18. ^ а б Lomonte et al. (а) 2014 г., стр. 326-327.
  19. ^ Макесси 2010, п. 1464.
  20. ^ Casewell et al. 2013, pp. 225-227.
  21. ^ Фрай и Вустер 2004, п. 870.
  22. ^ а б Hargreaves et al. (б) 2014 г. С. 153-155.
  23. ^ Casewell et al. 2013, п. 223.
  24. ^ а б c Линч 2007.
  25. ^ а б Dowell et al. 2016 г..
  26. ^ а б Casewell et al. 2013, п. 223-224.
  27. ^ Фрай и Вустер 2004, п. 871.
  28. ^ Фрай, Брайан Дж .; Шейб, Хольгер; Junqueira de Azevedo, Inacio de L.M .; Сильва, Дебора Андраде; Casewell, Николас Р. (2012). «Новые записи в ядовитых железах верхней челюсти продвинутых змей». Токсикон. 59 (7–8): 696–708. Дои:10.1016 / j.toxicon.2012.03.005. ISSN  0041-0101. PMID  22465490.
  29. ^ Баруа, Агниш; Михеев, Александр С. (1 ноября 2018 г.). «Много вариантов, мало решений: более 60 миллионов лет змеи сошлись на нескольких оптимальных составах яда». Дои:10.1101/459073. Цитировать журнал требует | журнал = (помощь)
  30. ^ а б Михеев, Александр С .; Баруа, Агниш (2019). «Много вариантов, мало решений: более 60 моих змей сошлись на нескольких оптимальных составах яда». Молекулярная биология и эволюция. 36 (9): 1964–1974. Дои:10.1093 / molbev / msz125. ЧВК  6736290. PMID  31220860.
  31. ^ Фрай и др. 2012 г., п. 435.
  32. ^ Фрай 2005.
  33. ^ Casewell, N.R .; Wagstaff, S.C .; Harrison, R.A .; Renjifo, C .; Wuster, W. (4 апреля 2011 г.). «Потеря домена способствует ускоренному развитию и неофункционализации повторяющихся генов токсина металлопротеиназы змеиного яда». Молекулярная биология и эволюция. 28 (9): 2637–2649. Дои:10.1093 / molbev / msr091. ISSN  0737-4038. PMID  21478373.
  34. ^ а б c d е ж грамм Гиббс и Макесси 2009.
  35. ^ Lomonte et al. (а) 2014 г., п. 334.
  36. ^ а б c d Barlow et al. 2009 г., п. 2443.
  37. ^ а б Barlow et al. 2009 г., п. 2447.
  38. ^ Casewell et al. 2013, п. 220.
  39. ^ Гиббс и Росситер 2008.
  40. ^ Heatwole, Гарольд; Поран, Наоми С. (1995). «Устойчивость симпатрических и аллопатрических угрей к ядам морских змей». Копея. 1995 (1): 136–147. Дои:10.2307/1446808. JSTOR  1446808.
  41. ^ «Калифорнийский суслик (Spermophilus beecheyi) защищает от пищеварительных и гемостатических токсинов яда гремучей змеи». Журнал химической экологии.
  42. ^ Biardi, JE; Косс, Р.Г. (2011). «Сыворотка крови белки (Spermophilus variegatus) влияет на протеолитическую и гемолитическую активность ядов гремучей змеи». Токсикон. 57 (2): 323–31. Дои:10.1016 / j.toxicon.2010.12.011. PMID  21184770.
  43. ^ Pomento, AM; Перри, BW; Denton, RD; Гиббс, HL; Холдинг, ML (2016). «Нет безопасности на деревьях: адаптация древесной белки к яду симпатрических гремучих змей на местном и видовом уровнях». Токсикон. 118: 149–55. Дои:10.1016 / j.toxicon.2016.05.003. PMID  27158112.
  44. ^ Sanz et al. 2006 г., с. 2098-2099.
  45. ^ а б Casewell et al. 2013 С. 220-221.
  46. ^ Lomonte et al. (б) 2014 г. С. 112-114.
  47. ^ Хили, Кевин; Карбоне, Крис; Джексон, Эндрю Л. (2019). «Эффективность и урожайность змеиного яда связаны с эволюцией добычи, метаболизмом хищников и структурой среды обитания». Письма об экологии. 22 (3): 527–537. Дои:10.1111 / ele.13216. HDL:2262/92842. ISSN  1461-0248. PMID  30616302.
  48. ^ Занколли, Джулия; Calvete, Juan J .; Кардуэлл, Майкл Д .; Грин, Гарри У .; Hayes, Уильям К .; Хегарти, Мэтью Дж .; Херрманн, Ханс-Вернер; Холикросс, Эндрю Т .; Ланнатти, Доминик I .; Малли, Джон Ф .; Санс, Ливия (13 марта 2019 г.). «Когда одного фенотипа недостаточно: расходящиеся эволюционные траектории определяют изменчивость яда у широко распространенных видов гремучих змей». Труды Королевского общества B: биологические науки. 286 (1898): 20182735. Дои:10.1098 / rspb.2018.2735. ЧВК  6458317. PMID  30862287.
  49. ^ Casewell et al. 2013 С. 219-220.
  50. ^ Modahl, Cassandra M .; Мриналини, нуль; Фритце, Сет; Макесси, Стивен П. (2018). «Адаптивная эволюция различных генов токсинов, специфичных для жертвы, в яде клыкастой змеи». Труды Королевского общества B: биологические науки. 285 (1884): 20181003. Дои:10.1098 / rspb.2018.1003. ЧВК  6111164. PMID  30068680.
  51. ^ Barlow et al. 2009 г., стр. 2444, 2447.
  52. ^ а б Barlow et al. 2009 г., стр. 2446-2448.
  53. ^ Casewell et al. 2013 С. 223-225.
  54. ^ Richards et al. 2012 г..
  55. ^ Calvete et al. 2012 г., стр. 4092-4093.
  56. ^ Calvete et al. 2012 г., стр. 4097-4098.
  57. ^ Фрай, Брайан Дж .; Шейб, Хольгер; Ван дер Верд, Луиза; Янг, Брюс; Макнотан, Джудит; Рамджан, С. Ф. Райан; Видаль, Николас; Poelmann, Роберт Э .; Норман, Джанетт А. (2008). «Эволюция арсенала». Молекулярная и клеточная протеомика. 7 (2): 215–246. Дои:10.1074 / mcp.M700094-MCP200. PMID  17855442.

Источники

внешняя ссылка